Päätös museon perustamisesta tehtiin kuitenkin vasta kolmekymmentä vuotta myöhemmin Suomen Yleisen Metsästäjäliiton hallituksen kokouksessa tohtori Kalle Rikalan esityksestä. Perustamispäätöksen jälkeen käynnistettiin esinekeräys museolle, mutta toimintaa vaikeutti omien museotilojen puute. Sotavuosien jälkeen museohanke hiipui ja toiminta oli pysähdyksissä aina vuoteen 1966 asti, jolloin Metsästäjäliiton hallitus päätti toistamiseen metsästysmuseon perustamisesta, tällä kertaa professori C. A. Borgströmin esityksestä. Museon nimi muutettiin pian Suomen Metsästys- ja riistanhoitomuseoksi.
Vuodesta 1972 lähtien museo toimi Porvoossa Luonnontieteellisen museon yhteydessä varsin ahtaissa tiloissa ja niukoin resurssein. Vuonna 1980 perustettu Suomen Metsästysmuseoyhdistys ry. – Jaktmuseiförening i Finland rf. pyrki löytämään museolle kunnolliset toimitilat, ja monien vaiheiden jälkeen museon uudeksi kotipaikaksi tuli Riihimäki. Vuonna 1990 valmistui museon käyttöön Riihimäen kaupungin rakennuttama museorakennus, jonka suunnitteli professori Osmo Lappo. Aivan museon vieressä sijaitsee vanhaan lasitehtaaseen tehty Suomen lasimuseo.
